Los hongos no dermatofitos son agentes causales de onicomicosis y dermatomicosis. Estas infecciones se adquieren del medio ambiente especialmente en personas que no acostumbran al uso de ropa o zapatos protectores ⁽¹⁾.

Nattras describió por primera vez los mohos del género Scytalidium en 1933, en Egipto, causados por la llamada citrus dieback disease.

Scytalidium dimidiatum es un hongo dematiáceo que actualmente se considera la forma anamorfa artroconidial del hongo Nattrassia mangiferae, anteriormente conocida como Hendersonula toruloidea (HT). Fue descrito inicialmente como patógeno vegetal en áreas tropicales y subtropicales ^(1,2). Se ha encontrado en el medio ambiente, madera, detritos de plantas en descomposición, en las raíces de árboles frutales como los viñedos, papas, mango, yuca, pino y plátanos entre otros. Se han reportado casos en Inglaterra, India, Rhodesia, España y Guinea Ecuatorial y USA, siendo capaz de provocar lesiones fúngicas oportunistas tanto en pacientes inmunodeprimidos como en inmunocompetentes ^(2-7), habiéndose presentado algunos casos de infecciones subcutáneas o diseminadas ⁽⁸⁾. En 1977, se aisló S. hyalinum de lesiones cutáneas, el cual difiere de S. dimidiatum, por ser incoloro, sin haberse cultivado del ambiente hasta ahora ⁽¹⁾.

Las infecciones más frecuentes por S. dimidiatum (actualmente Neoscytalidium dimitiatum) son las superficiales tales como las dermatomicosis ², mientras que las invasivas son raras, habiéndose descrito casos de infección subcutánea, lesiones faciales, sinusitis maxilar, endoftalmitis, phaeohyfomicosis cerebral y otras infecciones profundas localizadas han sido reportados con menor frecuencia, principalmente en pacientes inmunocomprometidos o después de una lesión traumática con ruptura de la barrera epidérmica ^(3,7) . Estos hongos afectan la piel y las uñas, con síntomas clínicos muy parecidos a los producidos por dermatofitos ^{(6, 9, 10,11)}.

La importancia del genero Scytalidium como causa de lesiones en humanos aumenta cada día. Este informe de lesiones de uñas y piel, recoge los pacientes afectados por estos hongos que hasta la fecha hemos aislado en nuestro centro hospitalario.

Se recibieron 10,320 muestras en la Unidad de Micología desde 2010 hasta 2014, pertenecientes a pacientes con lesiones sospechosas de infección micótica, de las cuales 7,244(70.1%) correspondían solo a exámenes directos; y 3.076(29.9%) a cultivos. De estos últimos, solo el 23% eran a cultivos de piel y anexos, y el resto 6.9%, a cultivos de otras muestras. Para la recolección de la información se utilizó un cuestionario, el cual se aplicó a cada uno de los casos. Los datos obtenidos se procesaron en forma manual y los resultados se presentaron en un cuadro Excel.

Examen directo

Las muestras se obtuvieron por raspado de las lesiones de los pacientes; a las cuales se les realizaron un examen directo con solución de Hidróxido de Potasio y Dimethil sulfoxido ( KOH –DMSO) 20%, en búsqueda de elementos fúngicos.

Cultivos:

Los materiales clínicos obtenidos se sembraron en los medios de Mycosel Agar y Sabouraud cloranfenicol Agar (Scharlau, France). En cada uno de ellos se inocularon como mínimo diez sitios con escamas procedentes de los pacientes. Todas las muestras así sembradas se incubaron a 25 ̊ C

Los resultados con las características clínicas, microbiológicas, edades y sexo de los casos encontrados con infección por Scytalidium spp. encontrados se presentan en la tabla No. 1.

Tabla 1. Reporte de casos infectados por Scytalidim spp. en Santo Domingo

Leyenda: P-pie, PP- planta, UP- uña de pie. M- Mano, PM-palma UM- uña de mano. ND-Neoscytaliduim dimidiatum, SH- Scytalidium hialinum TM- Trichophyton mentagrophytes, Hq- hiperqueratosis, D- descamación, O- onicolisis, MP-mancha pigmentada, DU- distrofia ungueal, V- vesículas, E- escamas HSI-Hifas sinuosas irregulares, HL- hifas largas y delgadas *- todos los aislamiento con crecimiento en Sabouraud cloranfenicol y no en agar con Ciclohexamida

La incidencia de Scytalidiosis fue mayor en el grupo de las pacientes femeninas 90% vs. 10% en pacientes masculinos.

En cuanto a las edades de los pacientes comprendidas entre 4-70 años, resultaron de la siguiente forma: 5(entre 34-50), 4( 50-70), 1 ( 4 años).

De acuerdo al sitio anatómico de las lesiones producidas por Scytalidium spp. de 10 pacientes estudiados, se detectaron 7 (70%) casos en uñas de pies, dos de los cuales también tenían lesiónes en la planta del pie, 2 casos (20%) solo en la planta del pie y 1caso (10%) en la palma de la mano.

Las infecciones cutáneas por Scytalidium spp. representan una patología la cual está en aumento en regiones tropicales y subtropicales.

Scytalidium spp. afecta la piel y las uñas, con síntomas clínicos muy parecidos a los producidos por dermatofitos ^(6,9,10).

Otras localizaciones son: abscesos del sistema nervioso central, osteomielitis, cerebral, en región abdominal, pleural, pulmonar entre otras. ^(2,11-13).

Las lesiones cutáneas, tipo Tinea pedis, y T. unguium y T. manuum por Scytalidium spp. se localizan mayormente en pies, ocurriendo una infección mixta con dermatofitos en 10-30% de los casos ⁽¹³⁾ .

Actualmente N. dimidiatum en Francia y en México es el moho no dermatofito más común en onicomicosis ^(10,13). En España parece ser todavía un agente poco común en dermatomicosis ⁽¹³⁾, aunque creemos que un buen número de casos pasan sin ser diagnosticados ^(14,15). En nuestro estudio las pacientes no tienen historia de viajes al exterior excepto el primero quien es nativo Dominicano, tenía lesiones ungueales desde temprana edad, vivió en España donde permaneció por un año viajando por el sur de Francia durante su estadia ⁽¹⁴⁾.

Desde el primer reporte de onicomicosis por N. dimidiatum en República Dominicana por Isa y Arenas, en afecciones de los pies y láminas uñas; en nuestro hospital los casos por este hongo han ido en aumento ^{(14, 17)}.

Los hongos dematiáceos como es el caso de N. dimidiatum, presentan resistencia a los tratamientos por compuestos antimicrobianos y principalmente a los antimicóticos por la capacidad de ellos de producir melanina la cual juega un rol importante para la resistencia ^(7,11,18), por lo que han sido catalogados como difíciles de curar y en algunos casos se hace necesario la remoción quirúrgica de las lesiones para extraer si es posible todas las hifas del hongo, lo que ayuda a disminuir el tamaño del inoculo, unida a terapias antifúngicas, ya sean orales, tópicos o sistémicos, según la severidad de la enfermedad. ^{(5, 13,14)}.

Diferentes autores aseguran que N. dimidiatum es inhibido in Vitro por la ciclohexamida contenida en el medio como es el Micobiotic agar, pero en este medio podría crecer un dermatofito, por lo que es recomendable siempre inocular la muestra en ambos medios: Sabouraud con y sin ciclohexamida, lo cual fue confirmado en los casos anteriormente reportados en República Dominicana ^(14,17), y en el actual. En el examen directo de la muestra clínica podría observarse las hifas características de más de un microorganismo presentes en la infección, como pudimos ver en el caso de S. hialinum en coinfección con un dermatofito, en donde se observaron los filamentos característicos de ambos agentes. En relación con el diagnóstico de laboratorio de las infecciones por Scytalidium, como en otras infecciones de moho no-dermatofito, siempre es necesario reconfirmar si el hongo es el agente etiológico real de la infección, recogiendo una nueva muestra tomada posteriormente ⁽⁴⁾, y la inhibición del hongo por la ciclohexamida. Durante el presente estudio, cuando una segunda muestra no pudo ser obtenida por no acudir el paciente a la cita, esos resultados fueron excluidos.

De acuerdo al sitio anatómico de los pacientes aquí presentados, hemos encontrado que el área más afectada fue la uña del dedo mayor de los pies, tipo subungueal, distal y lateral (7 de 10), dentro de los cuales, 2 también tenían infección seca tipo mocasín en plantas, y 1 caso en uña del segundo dedo de ambos pies (ver figura No. 4.) 

Figura 4. Nótese las uñas oscurecidas del segundo dedo de cada pie.

Con menor frecuencia se presentaron 2 en planta y 1 en palma. Este último caso se presentó en una paciente de 4 años con una mancha irregular, con ligera hiperqueratosis en los bordes. El laboratorio reportó N. dimidiatum al quinto día y confirmación del agente etiológico con una segunda muestra. A pesar de que otros autores aseguran ^(4,10), que en las plantas la aparición de la infección es igual en frecuencia que en uñas de pies, nosotros solo hemos encontrado 4 casos en plantas, 2 de ellos con infección simultánea en uñas de pies, ver tabla 1. Diferentes autores aseguran que los individuos más afectados son la mayoría de las veces aquellos con baja inmunidad ^{(20, 22)}, aun pueden encontrarse algunas excepciones. Los datos clínicos de los casos aquí reportados no mostraron indicios de inmunocompromiso, ni de otras enfermedades.

Elinav et al⁽²⁾, presentaron un paciente inmunocompetente con infección invasiva pleural por S. dimidiatum , al igual que Ikram et al⁽²¹⁾, los cuales reportan en individuo joven inmunocompetente infección invasiva-no traumática por S. dimidiatum, que implicó la cavidad orbitaria izquierda y el seno maxilar.

Las infecciones que no son diagnosticadas correctamente, podrían ser la causa de la baja incidencia reportada en muchos países, quedando muchos casos sin diagnosticar ^{(13.23- 26)}. Ante la sospecha clínica y una correcta identificación del agente causal por medio de un adecuado diagnostico que incluya estudios micológicos^(25,27), mejorará el curso de la enfermedad y evitará costos innecesarios, complicaciones y efectos secundarios ligados al uso de antifúngicos inadecuados de prolongado uso y potencialmente tóxicos ⁽¹³⁾.

La Scytalidiosis es endémica en áreas tropicales y subtropicales y representan de 35% - 45% de las dermatomicosis en pies en estos países ⁽²²⁾.En el presente reporte se revela un ligero aumento de casos de infección por N. dimidiatum coincidiendo a lo expresado por otros autores ^(1,10,23).

La asociación con dermatofitos se ha reportado entre un 10-30% de los casos ^(13,23) nosotros encontramos infección mixta solo en 1 caso asociado a T. mentagrophytes (10%) cuyas colonias eran casi inseparables, siendo necesario realizar varios cultivos en platos de Petri conteniendo agar papa hasta separar las dos especies, (Figura 5 a-c). 

Figura 5: a. S. hyalinum y T. mentagrophytes al 5to día de incubación a 25˚C; 5b: Coloración azul lactofenol de ambos hongos; 5c.S. hialinum en Agar papa, 10 días a 25˚C Nótese las hifas gruesas de S. hyalinum y las pequeñas conidias y filamentos en espiral de T. mentagrophytes.

Por todo lo antes expuesto hemos adoptado la metodología de inocular las muestras procedentes de infecciones fúngicas de uñas, en por lo menos una placa de Petri conteniendo el medio, para así poder efectuar el conteo de colonias, cumplir con los criterios de patogenicidad para mohos, poder separar los aislamientos que contengan asociaciones con dermatofitos y reportar al médico ambos por las posibles resistencias. En cuanto a las lesiones encontradas en el presente estudio, la hiperqueratosis se presentó en la mayoría de los casos (excepto en el caso de localización en palma), en 2 casos había además onicolisis y en 2 distrofia ungueal. En lo referente al sexo y la frecuencia de esta micosis, en un estudio realizado por Frankel y Rippon ^(28), reportan 3 casos y todos pertenecían al sexo femenino, sin embargo en el mismo estudio ellos revisaron 40 casos de HT, de los cuales 75% (30/40) ocurrieron en hombres y 25% (10/40) en mujeres. Por otro lado Moore en Inglaterra citada por los mismos autores ^(28), obtuvieron similares resultados donde el sexo masculino resultó predominante con lesiones de Scytalidium spp. Ellos aseguran que otros países han reportado una proporción desigual en cuanto a si la infección es más frecuente en el sexo masculino que en el femenino, considerando que existe una predisposición de infección en mujeres en regiones no-endémicas.

En nuestro país, el cual es eminentemente tropical, se ha encontrado que las mujeres son las más afectadas ^(14,17), así como en el presente estudio.

Coincidimos con lo expuesto por otros ^(28), los cuales aseguran que las edades de los pacientes en el momento del diagnóstico son difíciles de establecer, debido a que muchos de los pacientes están infectados con Scytalidium mucho antes de que la enfermedad sea diagnosticada, estableciéndose la mayoría de sus pacientes dentro de la categoría de adulto joven. Sin embargo, en la actual revisión, no se evidenciaron diferencias significativas en cuanto a las edades de los casos presentados, ver tabla No. 1.

Conclusiones:

Hemos observado un hongo emergente del genero Scytalidium el cual se encuentra en países tropicales como el nuestro, abundando en detritus vegetales y en plantas como el mango que es muy común en todas las pueblos y ciudades de República Dominicana.

Muchas veces este hongo es confundido con infecciones por dermatofitos, con una clínica muy similar, con presencia hifas parecidas en el examen directo; afectando las mismas regiones anatómicas; como son la piel y las uñas.

Esta es la mayor casuística reportada en República Dominicana de hongos del genero Scytalidium spp. confirmado con el examen directo y cultivos micológicos repetidos. Consideramos que el número de casos podrían ser mayores si se realizara rutinariamente cultivos para hongos en lesiones sugestivas de micosis.

El sexo femenino fue el más afectado y las lesiones hiperqueratósicas las más comunes

En cuanto a la edad de adulto joven a edad madura no se reflejó una diferencia significativa, necesitándose futuros estudios con mayor número de casos con historia clínica más completa.

Recomendaciones

- El uso de calzado adecuado.

-Se recomienda realizar cultivos micológicos a los casos sospechosos de infección por hongos, para conocer los agentes etiológicos y poder elegir una terapia adecuada.

-Al técnico de laboratorio no desestimar la posibilidad de infección por hongos oportunistas dematiáceos y correlacionar el examen directo con el cultivo.

-Repetir cultivos para confirmar el agente etiológico, ya que estos hongos pueden ser contaminantes del medio ambiente.

-Inocular la muestra clínica en platos de Petri para facilitar el conteo de colonias y así establecer el criterio de patogenicidad de hongos contaminantes.

-Siempre utilizar un medio de Sabouraud con antibiótico y otro con ciclohexamida para confirmar la inhibición del genero Scytalidium en este último.

- Hacer un llamado a los médicos para alertar de hongos resistentes a las terapias convencionales.

Este trabajo se ha realizado con el apoyo de la infraestructura, equipos y materiales del laboratorio Clínico y Banco de Sangre (Sección de Micología) y del Departamento de Dermatología del Hospital Plaza de la Salud. Este artículo ha sido leído y aprobado por todos los autores considerándolo como un trabajo honesto que no presenta conflictos de intereses ni económicos ni competitivos.

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