Aunque el término "parásito" envuelve conceptualmente a todos los seres vivos capaces de causar daño a otro, usualmente en medicina este nombre se emplea de forma exclusiva a los protozoos, helmintos y artrópodos que viven temporal o permanentemente en el ser humano, compitiendo por los nutrientes que ingiere el huésped ^(1).  Existen una gran variedad de helmintos y protozoarios intestinales, donde algunos se comportan como patógenos y otros comensales. En América Latina, se han publicado estudios sobre prevalencias mostrando cifras de prevalencia variables aunque generalmente elevadas dependiendo del país, la muestra evaluada y las técnicas de diagnóstico coproparasitológicas empleadas ^(2-4).  Durante el periodo de julio 2008-abril 2009 Chincha y cols. en Perú, evaluaron la frecuencia de las parasitosis intestinales en pacientes con y sin infección por VIH atendidos en un hospital público de la ciudad de Lima, encontrando diversas especies de parásitos como: Blastocystis hominis 35,4% Giardia lamblia 3,8%, Entamoeba histolytica 1,2%, Strongyloides stercoralis 6% y Ascaris lumbricoides 1% 10 ⁽⁵⁾ . González y cols., refieren 84,4% de parasitosis intestinales, en pacientes con enfermedades mentales de un hospital psiquiátrico de Matanzas en Cuba, siendo los más frecuentes Trichiuris trichiura (78,6%) y el complejo Entamoeba histolytica/E. dispar (26,8%) (6). Más recientemente, en el río Chagres, Panamá, Arosemena y cols, observaron en tres comunidades indígenas, que 82% de las personas estaban parasitadas, donde B. hominis presentó la mayor frecuencia con 20,5%, Entamoeba coli 16,4% G. intestinalis 18,3%, Entamoeba histolytica/E. dispar 14,4 % y A. lumbricoides 4,6% ^(7).

Entre los parásitos más importantes desde el punto de vista de prevalencia y deterioro de la calidad de vida del hospedero adulto, se encuentra Entamoeba histolytica. En los últimos años se han descrito otras amibas morfológicamente idénticas a E. histolytica, pero que aparentemente no son patógenas (Entamoeba dispar y Entamoeba moshkovskii) ^(8,9). E. histolytica es la única amiba reconocida como patógena para el hombre y afecta al 5-10% de la población mundial ⁽³⁾. Según la OMS, hay 50 millones de nuevas infecciones por año y 70.000 muertes. La disentería amebiana se presenta frecuentemente en países tropicales aunque también existen casos en las zonas templadas y frías ⁽¹⁰⁾.

De acuerdo con los mecanismos patogénicos, es posible aseverar que la amibiasis es variable en relación con los síntomas que causa en el ser humano. La amibiasis puede ser intestinal produciendo colitis ulcerativa, disentería, ameboma y apendicitis; y amibiasis extraintestinal, afectando principalmente el hígado (produciendo absceso amibiano hepático), pulmón (amibiasis pleuropulmonar), piel (amibiasis cutánea, principalmente en homosexuales) y cerebro (necrosis cerebral) ^(11,12).

En Venezuela, según información publicada por el Ministerio del Poder Popular para la Salud en el anuario de morbilidad 2011, refieren 110.015 casos de amibiasis con una tasa de 375,8 por cada 100.000 habitantes y en el estado Zulia 28.352 casos de los cuales 11.388 eran mayores de 20 años ⁽¹³⁾.

El diagnóstico de las amibiasis generalmente se realiza a través de técnicas de laboratorio convencionales (examen microscópico fecal), sin embargo, esta metodología presenta una gran limitación; ya que no se pueden diferenciar las especies del complejo Entamoeba (E. histolytica, E. dispar y E. moshkosvkii). Esto solo se logra por medio de pruebas más laboriosas y costosas como son las técnicas inmunológicas (ELISA) y biología molecular (PCR) ⁽¹²⁾.

Estudios a nivel nacional demuestran diversas prevalencias de parásitos intestinales. En el estado Sucre, Mora y col. ⁽¹⁾ investigaron la prevalencia del complejo E. histolytica/E. dispar en pacientes con síntomas gastrointestinales de diarrea procedentes de Cumaná, a través de métodos coproparasitológicos y encontraron 16% de prevalencia para el complejo, encontrándose otras especies como B. hominis (19,3%), E. coli (9,3%), T. trichiura (4%) y A. lumbricoides (3,8%).

En Ciudad Bolívar, estado Bolívar durante el periodo de octubre 2012-febrero 2013, se analizaron 62 muestras fecales de adultos mayores recluidos en el Instituto Nacional de Servicios Sociales (INASS), aplicando diversas técnicas coproparasitológicas obteniendo una prevalencia de parásitos intestinales de 53,2% ⁽¹⁴⁾.

Marcano y cols (2013) realizaron un estudio coproparasitológico a 324 habitantes de la comunidad 18 de Mayo, las muestras fueron recolectadas y analizadas con microscopia óptica por las técnicas convencionales encontrándose a Blastocystis sp. (34,9%) ocupando el primer lugar de prevalencia seguido de Endolimax nana (22,2%), y en baja prevalencia a E. histolytica/ E. dispar (0,6%). Con respecto a los helmintos los principales fueron A. lumbricoides 0,9% y T. trichiura 3,4% ⁽¹⁵⁾. Rodulfo y cols. ⁽¹⁶⁾ investigaron 1141 muestras fecales, de las cuales solo 150 presentaron el complejo Entamoeba por medio de la microscopía convencional. A través de técnicas moleculares encontraron 9,3% de infecciones por E. histolytica, 4% con E. dispar y 4,7% de infecciones mixtas.

En el estado Zulia, los estudios de prevalencia de parasitosis intestinales en población adulta son escasos, sin embargo, diversas investigaciones ^(17-21) en población general refieren una alta prevalencia de los agentes parasitarios sin importar raza ni sexo. Para el año 2007, Calchi y cols. ⁽¹⁷⁾ estudiaron 216 individuos de la comunidad Santa Rosa de Agua en Maracaibo, encontrando un 86,58% de parasitados, donde los protozoarios B. hominis (64,07%), E. coli (26,73%), G. lamblia (22,45%) y Complejo E. histolytica/E. dispar (19,78%) ocuparon los primeros lugares; mientras que entre los helmintos: T. trichiura (56,68%), A. lumbricoides (44,09%) e Hymenolepis nana (5,34%) fueron los más frecuentes. Rivero y cols. ⁽¹⁸⁾ identificaron mediante ensayos de PCR en individuos de una comunidad del estado Zulia, Entamoeba histolytica en un 10,78%, Entamoeba dispar 7,84% y 4,41% con infecciones mixtas,; así mismo detectaron Blastocystis hominis (53,92%), E. coli (21,08%), T. trichiura (43,14%) y A. lumbricoides (35,29%). Rivero y cols en el año 2012, estudiaron adultos asintomáticos de diferentes comunidades del estado Zulia, donde la mayor frecuencia de enteroparásitos se debió a Blastocystis spp. (50,52%), Entamoeba histolytica/E. dispar (10,41%), E. coli (11,57%), A. lumbricoides (6,31%) y T. trichiura (4,21%) ⁽¹⁹⁾. Por otro lado, en comunidades indígenas de la región, Bracho y cols. (2013) recolectaron muestras de heces y suero, realizando una técnica de ELISA comercial para la detección de anticuerpos IgG anti-Entamoeba histolytica en suero, y técnicas convencionales a las muestras fecales. Refieren un 98,6% de parasitados y entre las especies encontradas destacaron, A. lumbricoides como el principal helminto (65%), y Blastocystis sp. (59%) como el protozoario más frecuente. Entamoeba histolytica/E. dispar/E. moshkovskii se detectó por microscopia en 25 individuos (36% de prevalencia), donde se incluyó un caso de infección por E. histolytica, por haberse encontrado trofozoítos hematófagos. Se observó una seroprevalencia de anticuerpos contra E. histolytica, del 83% ⁽²⁰⁾. En el mismo año, se determinó la prevalencia de parasitosis intestinales y tisulares en una comunidad Yukpa, donde predominaron los protozoarios sobre los helmintos siendo los más prevalentes Blastocystis sp. 51,64%, E. coli 48,35%, Complejo Entamoeba histolytica/E. dispar/E. moshkovskii 41,75%, A. lumbricoides 38,46%, Ancylostomideos 31,86% y T. trichiura 12,08% ⁽²¹⁾.

El éxito en la disminución y erradicación de las enfermedades parasitarias dependerá en gran medida de los recursos que se inviertan en capacitar y cambiar los hábitos de comportamiento humano frente a los cuidados de salud. Debido a que son escasos los estudios que se han realizado en el grupo de personas adultas y lo importante que es la identificación de los enteroparasitos, en particular el complejo Entamoeba, se decidió realizar esta investigación para determinar su prevalencia y poder contribuir con las estadísticas del estado Zulia.

Desde Febrero 2012 hasta Febrero 2014 se realizó un estudio epidemiológico, descriptivo en adultos de diferentes municipios del estado Zulia que asistieron a las jornadas médico-odontológicas efectuadas por la Facultad de Medicina conjuntamente con la Facultad de Odontología de la Universidad del Zulia. Las comunidades en dichos municipios fueron seleccionadas por sus condiciones precarias y bajos recursos económicos, lo que propicia la presencia de parásitos intestinales, en especial del complejo Entamoeba. 

Los municipios seleccionados fueron: Almirante Padilla, Cabimas, Catatumbo, Jesús Enrique Lossada, Machiques de Perijá, Mara, Páez, San Francisco y Sucre. Se escogieron comunidades de varios puntos cardinales del Estado Zulia para tratar de abarcar gran parte del estado.

En el estudio fueron incluidos 197 adultos (mayores a 20 años) de ambos sexos, tanto de población indígena como mestiza. Los mismos fueron clasificados según Cuminiski y col. ⁽²²⁾ de la siguiente forma: Adulto joven (20-39 años), Adulto medio (40-65 años) y Adulto mayor (>65 años). A todos los individuos participantes en la investigación se les solicitó su consentimiento informado por escrito según las Normas del Código de Bioética y Bioseguridad ⁽²³⁾.

Las muestras de heces fueron recolectadas por las personas mediante evacuación espontánea y transportadas en un envase limpio, estéril, de boca ancha con tapa, identificadas con los datos personales para el posterior estudio coproparasitológico, las cuales se procesaron mediante la técnica de examen directo con solución salina 0,85% y lugol, todo esto se realizó en el sitio de recolección. Una vez realizado el examen directo se le agregó formol-salino para ser transportadas al laboratorio de Parasitología de la Escuela de Bioanálisis, de la Facultad de Medicina, Universidad del Zulia; donde se sometieron a la técnica de concentración de formol-éter (Ritchie) ⁽²⁴⁾. A partir del sedimento del concentrado se realizó un frotis con la coloración de kinyoun ⁽⁷⁾ para la búsqueda de coccidios intestinales, en un subgrupo de 186/197 muestras fecales.

Es importante señalar que no se emplearon pruebas especiales para diferenciar las especies del complejo Entamoeba (Entamoeba histolytica, Entamoeba dispar y Entamoeba moshkovskii), así como tampoco para Enterobius vermicularis y Strongyloides stercoralis.

Para el análisis de los resultados se utilizaron frecuencias relativas (%). Se usó la prueba Ji cuadrado (χ2) y correlación de Pearson. La afinidad entre pares de especies que co-ocurrieron se midió mediante el Índice de Fager (I_A,B), determinándose su significancia con el test de “t”. Con un margen de seguridad de 95%, para demostrar la independencia entre las variables: parasitosis, sexo y edad. Los datos fueron analizados utilizando el programa estadístico SPSS versión 11.0. Se consideró significativa toda p <0,05.

Entre los individuos estudiados (n=197), las edades variaron entre 20 y 83 años, mediana 38 años. Participaron 76 individuos del sexo femenino (38,58%) y 121 (61,42%) del masculino. Se obtuvo una prevalencia general de parásitos intestinales (incluidas las especies comensales) de 77,16% (152/197); así mismo, se demostró un predominio de individuos poliinfectados (53,30%) sobre aquellos que presentaron infecciones con solo una especie de protozoo o helminto (monoinfección) (23,86%).

El cromista Blastocystis spp fue el organismo mas prevalente con un 50,3% (99/152); las especies de protozoos identificados (comensales y patógenos) más frecuentes fueron: Endolimax nana 36% (71/152) y Entamoeba coli 36% (61/152); mientras que de los helmintos Ascaris lumbricoides 16,8% (33/152), Trichuris trichiura 7,6% (15/152) y Ancylostomideos 6,1% (12/152) ocuparon los primeros lugares. Por otro lado, se detectó un caso de Cryptosporidium spp. y otro de Ciclospora cayetanensis (entre los 186 individuos que se evaluaron para coccidios intestinales. No se observó diferencia significativa entre las especies (p>0,05). Ver tabla I.

La prevalencia del complejo Entamoeba fue de 55 casos (27,9%). En la tabla 2, se observa la distribución de estos casos por grupo etario evidenciándose un predominio en el grupo adulto joven (20 a 39 años) (32/55) con un 16,24%, seguido de los adultos medios (40-65 años) con un 9,14% (18/55). Al aplicar la prueba estadística no existió correlación entre la presencia del complejo Entamoeba y la edad de los individuos. En cuanto a la distribución según el sexo, en 34 personas del sexo masculino (17,26%) se encontraron formas evolutivas del complejo Entamoeba, mientras que 21 fueron del sexo femenino (10,66%). 

Al evaluar los protistas encontrados se observó un máximo de hasta 6 especies por individuo. Tal como se aprecia en la tabla 3, se detectó una alta asociación entre el complejo Entamoeba y Blastocystis spp. (17,77%); así como también con E. nana (17,26%) y E. coli (15,74%). Encontrándose significancia entre Complejo + G. lamblia y Complejo + Ch. mesnili.

Son pocos los estudios realizados únicamente en población adulta ^(6,14,19) ya que en su mayoría son los niños y adolescentes los  más expuestos y afectados por las parasitosis intestinales; sin embargo, al evaluar estudios en población general se observan elevadas prevalencias de parasitosis en estos grupo etarios ^{(1,2,17,21,27,28)}. A través de los exámenes parasitológicos efectuados, se pudo evidenciar una prevalencia general de infecciones por organismos parásitos donde se incluyen tanto especies patógenas como comensales del hombre del 77,16% (152/197); de los cuales 76 (38,58%) correspondían al sexo femenino y 121 (61,42%) al masculino. Estos resultados son similares a los referidos en diversas poblaciones a nivel internacional^(2,3,7), nacional^(26-28) y regional ^{(17,18,20,21)}; sin embargo, existen estudios que muestran porcentajes de prevalencia menores al encontrado en esta investigación^(15,29,30). Tales variaciones podrían explicarse por la diferencia en las metodologías diagnósticas empleadas, condiciones socio económicas e higiénico sanitarias de las poblaciones estudiadas, entre otras.

Predominaron los casos de individuos poliinfecctados (53,3%) sobre aquellos que presentaron una sola especie de organismo (cromista, protozoo o helminto) (23,86%), ésta situación es apoyada por diversos estudios ^(2,20), sin embargo, la literatura también refiere trabajos que señalan a las parasitosis prevalentes en una sola especie afectando a los individuos ^(14,19,27). Devera y cols. ⁽³¹⁾ señalan en un estudio realizado en niños y adultos de una comunidad urbana un 50% de mono y 50% poliparasitados. Ésta situación pudiera explicarse porque los adultos al igual que los niños están en contacto con agentes contaminantes que presentan una o varias formas evolutivas infectantes lo que conlleva a la presencia de parasitosis.

En Venezuela, las tasas de prevalencia de las amibas integrantes del complejo Entamoeba son desconocidas ya que no se aplican métodos diagnóstico adecuados para su diferenciación ^(32,33). En la mayoría de los países solo se utilizan exámenes con microscopía de luz que se basan en la identificación de los estadios del parásito (quistes y trofozoítos), cuya morfología es idéntica entre las tres especies del complejo. Sin embargo, la especie patógena puede visualizarse en tejidos invadidos por el proceso infeccioso. También a partir de cultivos in vitro mediante identificación de isoenzimas se pueden diferenciar las cepas patógenas y no patógenas, así mismo, por la determinación de componentes antigénicos (adhesinas) y por pruebas de biología molecular, se puede diferenciar Entamoeba histolytica de Entamoeba dispar ⁽³⁴⁾.

La prevalencia del complejo Entamoeba fue de 55 casos (27,9%), considerándose elevada para la población estudiada. Los porcentajes de dicho complejo varían de acuerdo a diferentes factores, tales como las técnicas utilizadas para su determinación, la edad de la población y zona de estudio, entre otros. Adicional a lo anterior, las investigaciones que emplean técnicas específicas como ELISA y PCR tienden a arrojar porcentajes altos, debido a la sensibilidad de estas pruebas y a la muestra utilizada, además de permitir la diferenciación entre las especies; en contraste, al emplear técnicas convencionales como la microscopía, se podrían reportar falsos negativos por errores de identificación del personal que lo diagnostica ^(32,33).

En este orden de ideas, al comparar estos resultados con los obtenidos por otros estudios, se encuentran valores de prevalencia tanto superiores ^(7,20) como inferiores a los de esta investigación ^{(7,8,19,26,28,29)}, incluyendo reportes por debajo del 1% ^(14,15,27) hasta la inexistencia de este agente en las comunidades ^(31,35).

Comparando la prevalencia de los parasitados con el complejo Entamoeba de acuerdo al género, se puede evidenciar que el sexo masculino ocupó el mayor porcentaje, obteniendo un 17,26%, lo cual coincide con pocos estudios ^(14,19,28), ya que en gran parte de las investigaciones consultadas éste predomina en el sexo femenino. Sin embargo, el análisis estadístico no reveló diferencias significativas al relacionar el parasitismo por el complejo Entamoeba con el sexo, lo que sugiere que no existe una condición propia de esta variable que predisponga a la parasitosis, y que ambos géneros mantienen costumbres similares. Reportes similares han sido indicados por otros autores ^(31,35). A diferencia de nuestros hallazgos, Agudelo y cols. ⁽²⁾ señalan asociación estadística entre sexo y parasitosis, específicamente en el hallazgo de E. coli y uncinaria las cuales fueron mayor en el sexo femenino y masculino respectivamente.

Con respecto a la edad y la presencia del complejo Entamoeba, se evidenció un predominio en el grupo de adultos jóvenes (20 a 39 años) (32/55) con un 58,18%, seguido de los adultos medios (40-65 años) con 32,73% (18/55). Para analizar esta prevalencia, existen pocos estudios que abarquen sólo población adulta, ya que la gran mayoría de las investigaciones se refieren a población infantil. Al comparar con otras publicaciones se encuentran reportes similares, ya que señalan el grupo de adultos jóvenes como los mayormente afectados, disminuyendo la presencia de parasitosis a medida que aumenta la edad ^(15,31). En referencias donde se determina la presencia del complejo Entamoeba como principal agente parasitario, se mantiene dicha situación ^(1,18,20). La prueba estadística no detectó correlación entre estas variables.

Al evaluar las especies de protistas y helmintos encontrados se observó un máximo de hasta 6 especies cohabitando en un mismo individuo; se detectó una alta asociación entre el cromista Blastocystis sp. y las especies de protozoarios pertenecientes al complejo Entamoeba (17,77%); así como también la coexistencia con especies comensales como E. nana (17,26%) y E. coli (15,74%), con las cuales no se demostró diferencia significativa; sin embargo, las asociaciones entre el complejo Entamoeba con + G. lamblia así como con Ch. mesnili, una especie protista comensal frecuente donde si se demuestra significancia al aplicarle la estadística. Previamente ha sido reportado en investigaciones en la que se hace mención de las asociaciones parasitarias, se observa que el cromista Blastocystis spp. encabeza la lista de los organismos unicelulares que realizan infecciones al hombre, asociado a especies de protozoarios comensales y en pocas oportunidades al complejo Entamoeba ^(35-39).

En el presente estudio se detectaron catorce (14) especies de organismos que infectan al hombre y realizan vida parasita en el, siendo las más frecuentes Blastocystis spp. con un 50,3% (99/152). Este es un microorganismo que hoy en día sigue siendo controversial, debido a que aún se desconoce su papel patógeno, aún cuando se han realizado múltiples estudios clínicos, epidemiológicos, terapéuticos, morfológicos y genéticos ^(36-40). La frecuencia de este chromista el cual está actualmente clasificado dentro de este grupo ⁽⁴¹⁾, al ser comparada con otros autores en el ámbito internacional y nacional incluyendo el estado Zulia señalan prevalencias que van desde un 20% hasta un 55% ^{(2,3,7,15,19,26,28)} lo que demuestra que las fuentes de transmisión está altamente relacionada con las condiciones de vida y la infección por este no parece restringirse a condiciones climáticas, grupos socioeconómicos ni áreas geográficas.

Otras especies encontradas en altos porcentajes fueron Endolimax nana y Entamoeba coli, quienes se consideran los comensales más comunes del ser humano. El patógeno G. lamblia solo fue diagnosticado en un 3,6% lo que demuestra que este agente está más asociado a la población infantil que adulta. Mientras que de los helmintos Ascaris lumbricoides 16,8% (33/152), Trichuris trichiura 7,6% (15/152) y Ancylostomideos 6,1% (12/152). Estos enteroparásitos han sido reportados en otros estudios similares de la región, donde las condiciones sanitarias deficientes favorecen la diseminación ⁽⁴²⁾.

Con respecto a los coccidios intestinales se determinó un caso de Cryptosporidium sp. y un caso de C. cayetanensis lo que demuestra que son parásitos mayormente asociados a la infección por VIH ⁽²⁶⁾ y la población estudiada en nuestra investigación a pesar que no fue el total de estudiados eran individuos aparentemente sanos. Tal aseveración es apoyada por los estudios de Gonzalez y cols ⁽²⁶⁾ donde no obtuvieron coccidios intestinales y Agudelo y cols.⁽²⁾ que obtuvieron bajo porcentaje de C. cayetanensis. Caso contrario es demostrado por Cazorla y cols., ⁽²⁸⁾ encontraron elevadas prevalencias en individuos de todas las edades de Urumaco, estado Falcón. No se observó diferencia significativa entre las especies parasitarias identificadas (p>0,05).

Como se puede evidenciar la prevalencia por el complejo Entamoeba y otros enteroparásitos en la población adulta estudiada se mantiene en estrecha relación con la casuística reportada en la literatura, lo que demuestra que las parasitosis siguen ocupando los primeros lugares entre los microorganismos que afectan el intestino humano.

Agradecimientos: A todas las comunidades visitadas que nos permitieron realizar el estudio y al Consejo de Desarrollo Científico y Humanístico de La Universidad del Zulia (CONDES) mediante el financiamiento del proyecto CC-0489-13.

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