La anquilostomosis es la parasitosis intestinal causada por helmintos nematodos de la familia Ancilostomatidae. Necator americanus y Ancylostoma duodenale son los agentes etiológicos. Se estima que N. americuanus es la especie más común ^(1-3).  Ambos anquilostomideos pueden coexistir en un mismo hospedero y parece haber poca competencia entre ellos debido a peculiaridades biológicas que los diferencian. Una de las más importantes es que N. americanus ingiere menos sangre y causa menor pérdida de ella en los puntos hemorrágicos de la mucosa ⁽⁴⁾.

Los anquilostomideos forman parte de los llamados geohelmintos, junto con Ascaris lumbricoides, Trichuris trichiura y Strongyloides stercoralis, debido a que requieren pasar por la tierra para completar su ciclo biológico. Una vez en el suelo si encuentran condiciones apropiadas (humedad, sombra, detritus y temperatura superior a 10 °C) los huevos continúan su desarrollo y en 24 a 36 horas ocurre la eclosión de las larvas rhabditoides características, las cuales después de dos mudas se convierten en larvas filariformes que se constituyen en la fase infectante para el hombre. Éste se infectará al entrar en contacto su piel con estas larvas, las cuales penetran activamente. Las larvas pueden ser ingeridas y ocurrir también la infección por la orofaringe.  Aunque se considera que solo A. duodenale puede hacer eso pues N. americanus solo infecta por vía cutánea ^(3,4). Al penetrar, las larvas alcanzan los vasos sanguíneos y linfáticos y así la circulación general, para luego cumplir el ciclo de Looss y llegar a su hábitat definitivo en el intestino donde culmina su maduración hasta adulto. Éstos pueden vivir de 7 a 10 años en el caso de Necator y de 1 a 3 años para A. duodenale ^(4,5).

En las zonas endémicas la población infantil es la más susceptible a la infección por anquilostomideos ya que además de infectarse fácilmente por el contacto con la tierra, los niños tienen un papel importante en la contaminación del peridomicilio depositando sus heces allí. Además, el hábito de andar descalzo que se observa en estas poblaciones, favorece la ocurrencia de la infección ⁽¹⁾.

Existe una relación entre anquilostomosis, pobreza, analfabetismo y el deficiente saneamiento ambiental de las poblaciones. De allí lo difícil que es eliminar o erradicar esta infección de las áreas pobres y con saneamiento ambiental deficiente ^(6,7). Además, en años recientes la anquilostomosis ha sido considerada una de las principales enfermedades desatendidas causadas por helmintos en todo el mundo ⁽⁷⁾.

Los anquilostomideos son los principales parásitos causantes de anemia y su infección crónica se asocia con trastornos de crecimiento y desarrollo en los niños afectados ^(5,8-11). Igualmente se ha determinado alteraciones de otros parámetros hematológicos en niños infectados ^(10,11).

La confirmación de la sospecha clínica de anquilostomosis se realiza mediante la observación de los huevos característicos de los helmintos en las heces. Aunque éstos pueden observarse en el examen directo, debido a la relativa poca cantidad de huevos que elimina una hembra adulta, suelen requerirse técnicas de concentración y más si la infección es leve a moderada (menos de 100 adultos en el intestino). De esas técnicas, la de Stoll y Kato-Katz permiten la cuantificación de huevos por gramo de heces. Sin embargo, la mejor, aunque cualitativa, es la de Willis debido a que son huevos muy livianos y flotan fácilmente en la solución salina saturada ^(1,5).

Se considera a las poblaciones indígenas uno de los grupos más vulnerables a las parasitosis, debido a que tienen ingresos bajos, viven en condiciones deficientes y carecen de acceso adecuado al empleo, educación, el agua potable, la alimentación y los servicios de atención de salud ⁽¹²⁾.

En América Latina se han realizado diversos estudios de parasitosis intestinales en varios grupos indígenas obteniéndose datos de prevalencias variables de una región a otra, de acuerdo al grupo y técnicas diagnósticas empleadas ^(13-28). Con relación a la anquilostomosis la prevalencia oscila entre cero en algunos lugares, a tan elevadas como 75% en otros. Las razones son diversas y entre ellas se debe incluir el subregistro producido por falta de uso de la técnica diagnóstica más apropiada. Considerando los resultados de los estudios disponibles la media de anquilostomiasis en Latinoamérica, sin incluir a Venezuela, es de 20% ^(13-28). Algunos autores sostienen que en la actualidad las cifras parecieran estar disminuyendo en determinadas áreas ⁽²⁹⁾.

Los estudios sobre anquilostomosis en poblaciones indígenas de Venezuela son escasos debido a que son poblaciones de difícil acceso, no solo geográfico sino por su sistema de creencias mágico religiosas, que determina que el abordaje médico sea difícil de lograr dado por esas concepciones de los procesos de salud-enfermedad y particularmente de la parasitosis ⁽¹²⁾. Los datos disponibles muestran prevalencias variables de 0 a 79%, con una media de 29,8%, dependiendo de varios factores como área geográfica, grupo evaluado, técnica diagnóstica empleada, entre otros ^{(10-12,30-36)}.

Considerando lo anterior se decidió realizar un estudio en una comunidad indígena del estado Bolívar, Venezuela, para establecer la prevalencia y algunos parámetros hematológicos y serológicos, en niños con la anquilostomosis y de esta forma contribuir con el conocimiento clínico-epidemiológico de esta infección en este grupo poblacional tan particular.

La investigación fue descriptiva, de tipo transversal y se realizó en niños habitantes de la comunidad indígena Itopoicon durante junio de 2014.

Área de estudio

El área estudiada fue la comunidad indígena Itopoicon (8^o 00' 63,9” N, -63^o 55' 80,6” E) que se ubica a 7 kms al noroeste de Ciudad Bolívar, vía Ciudad Piar, sector Cardozo, parroquia José Antonio Páez, municipio Heres, estado Bolívar. Sus habitantes pertenecen a la etnia Pemón y son originarios de la Gran Sabana, al sur del estado Bolívar.

Solo la calle principal que se une a la carretera Ciudad Bolívar-Ciudad Piar, esta asfaltada. El resto de las vías son de tierra. El tipo de vivienda más común en la comunidad es una que tiene paredes de bloque, techo de zinc y piso de cemento. Todas las casas tienen patio de tierra. La mayoría de ellas cuenta con animales domésticos y/o mascotas siendo el más común el perro. La disposición de excretas se realiza principalmente en letrinas y a cielo abierto, aunque algunas cuentan con pozo séptico. No hay red de cloacas. La eliminación de los desechos sólidos se realiza más comúnmente mediante la quema.

Universo

El universo estuvo conformado por todos los habitantes menores de 16 años de la comunidad indígena Itopoicon, estado Bolívar que según información proporcionada por el Consejo Comunal, era de 260.

Muestra

Estuvo formada por los individuos menores de 16 años cuyos padres de forma voluntaria aportaron la información para el llenado de la ficha de control, suministraron una muestra fecal y sanguínea, firmaron el consentimiento informado y fueron sometidos a una evaluación clínica.

Recolección de datos

Se informó a la comunidad sobre la importancia de la investigación a través de sus líderes comunitarios (“cacique o capitán”) con la finalidad de obtener su colaboración.

Toma de muestras biológicas:

Heces. A los individuos que aceptaron participar se les instruyó sobre la correcta recolección de las muestras fecales y se les entregó un envase previamente identificado para la recolección de las mismas. Al momento de entregar las muestras se tomaron de cada uno de los participantes los datos de identificación e información clínico-epidemiológica. Cada niño junto con su representante fue sometido a un anamnesis clínico orientado en busca de manifestaciones clínicas sugestivas de anquilostomosis.

Sangre. Se tomaron muestras de sangre en dos tubos: uno sin anticoagulante (3-4 ml) y otro (5-7 ml) con anticoagulante (EDTA) mediante punción de la vena cubital, previa asepsia con alcohol isopropílico.

Procesamiento de las muestras

Heces. El procesamiento de las muestras se llevó a cabo en dos fases, la primera incluyo su estudio en la propia comunidad mediante examen directo y métodos de concentración de Kato y Willis ⁽³⁷⁾. Una porción de la muestra fecal fresca se preservó en formol al 10% en envase adecuado y se almacenó en cavas de anime a temperatura ambiente. La segunda fase se realizó en el Laboratorio de diagnóstico coproparasitológico del Dpto. de Parasitología y Microbiología de la Escuela de Ciencias de la Salud “Dr. Francisco Batistini Casalta”, de la Universidad de Oriente, Núcleo Bolívar, donde se realizó la técnica de sedimentación espontánea a los preservados ⁽⁵⁾.

Sangre. Con la sangre completa se determinaron los parámetros hematológicos (Hemoglobina, cuenta y formula blanca) de forma automatizada en equipo Rayto N902i. Se consideró anemia valores inferiores a 12 gr/dl en las niñas y de 14 gr/dl en niños. En el caso de los eosinófilos, el porcentaje normal es de 0-4%. Para obtener el Valor Absoluto de Eosinófilos (VAE) se multiplicó el porcentaje de eosinófilos por los leucocitos totales y se dividió entre 100. Se consideró normal hasta 500.

Para la determinación de la Inmunoglobulina E (IgE) total se empleó el suero y se usó el estuche comercial del GrupoMex que consiste de un ensayo inmunoenzimático (ELISA) cuantitativo. Para su ejecución se siguieron las instrucciones del fabricante. Se consideró como normal valores de hasta 90 unidades.

Aspectos bioéticos. Para poder ser incluido en el estudio alguno de los padres o el representante legal del niño debió otorgar su aprobación mediante la firma del Consentimiento Informado. La investigación se desarrolló apegada a las normas éticas internacionales según la declaración de Helsinki ⁽³⁸⁾ y fue aprobada por el Comité de bioética en Investigación de la Universidad de Oriente. Posterior al estudio, cada habitante recibió por escrito el resultado de su estudio y tratamiento específico gratuito así como las orientaciones y/o referencias necesarias.

Análisis estadístico. Con los resultados se realizó una base de datos con el auxilio del programa SPSS. Para la comparación de las variables respectivas se usó, en aquellos casos que lo ameritaron, la prueba Ji al cuadrado (χ²) con un margen de seguridad del 95%.

Fueron incluidos en el estudio 65 niños (35 hembras y 30 varones), con edades entre 4 y 12 años (7,43 ± 2,32 años). Un total de 58 niños presentaron infección por uno o varios parásitos intestinales para una prevalencia de 89,2%. Se encontraron seis casos de infección por anquilostomideos para una prevalencia de 9,2%. El reducido número de casos encontrados de anquilostomosis no permitió realizar otros análisis como la distribución por edad y/o género. Sin embargo, en la Tabla 1 se muestra esa información además de los parásitos asociados y las manifestaciones clínicas. Cuatro niños tenían síntomas, destacando la diarrea, pérdida de peso y palidez cutáneo-mucosa. De esos seis casos, cinco ocurrieron en el género femenino y cinco tenían otros parásitos intestinales asociados, siendo el más común Blastocystis spp., que fue el parásito más prevalente entre los niños estudiados con 75,4%.

Considerando los valores de referencia normales se aprecia que 56 niños (86,2%) tenían hemoglobina baja y solo 13,8% estaba dentro de los valores considerados normales para la edad y el género. El porcentaje de eosinófilos y el VAE resultaron elevados en 46,2% y 38,5% de los casos; mientras que la IgE estaba elevada en el 84,6% de los casos. Los niños del género masculino presentaron más anemia que los del femenino (96,7% contra 77,1%), siendo esta diferencia estadísticamente significativa (χ² = 3,65 g.l.= 1 p<0,05). Sin embargo, con relación a la edad no hubo diferencias (χ² = 8,67 g.l.= 4 p>0,05) ya que el porcentaje de anemia osciló entre un mínimo de 66,7% entre los de 12-13 años a un máximo de 100% entre los de 4-5 años.

Cuando se comparan algunos parámetros hematológicos (Hb, porcentaje de eosinófilos, VAE), serológicos (IgE) y las manifestaciones clínicas de los niños con y sin anquilostomiasis, ninguno de estas variables fue significativamente más frecuente en los niños con la parasitosis (Tabla 2).

En Venezuela hay pocos estudios sobre anquilostomosis en comunidades indígenas y menos aún donde se evalúen parámetros hematológicos ^(10,11), como en el presente estudio. Generalmente en las comunidades indígenas de América Latina ^{(16, 18-20, 23-25,28,39-42)} y de Venezuela ^{(11,12,34-36,43-45)}, las cifras de prevalencia de parasitosis intestinales y en especial de geohelmintos suelen ser elevadas, debido a las características climáticas, ecológicas, sanitarias y socioeconómicas de esas comunidades ^(11,12,45).

Si bien en el presente estudio la prevalencia global de enteroparasitosis fue elevada (89,2%), la de anquilostomosis fue baja (9,2%) lo cual contrasta con estudios realizados en América Latina ^{(16,18-20,22-24,40-42,46)} y Venezuela ^{(10,11,31,34-36,43-45)}.

Se debe resaltar que de esos estudios, muy pocos se realizaron exclusivamente en niños ^{(10,12,17,18,46)} y se refieren a resultados en la población total. Cuando se consideran solo niños, las prevalencias de anquilostomosis generalmente son muy elevadas (entre 22 y 88%) entre indígenas ^{(10,17,18,19,22,46)}; aunque en algunos casos han sido bajas (menos de 10%) ^{(12,28,39,44,47,48)}, teniendo relación posiblemente, con el hecho de que no se usaron técnicas de concentración para el diagnóstico de helmintos en esas investigaciones.

Pero vale señalar que en algunos estudios se ha encontrado una mayor prevalencia de anquilostomosis entre adultos jóvenes e incluso en algunas regiones puede ocurrir el pico de prevalencia en adultos mayores ^(2,6,19,31), pero esos estudios no se refieren necesariamente a poblaciones indígenas como es el presente caso.

Con relación al estado Bolívar, este resultando es variable cuando se compara con los estudios disponibles pues en uno la prevalencia fue baja ⁽³³⁾ y en otro elevada ⁽³⁰⁾. Tal vez la razón más importante de esa variación sea el uso de técnicas no adecuadas para el diagnóstico de estos helmintos en esos estudios.

La baja prevalencia aquí encontrada sorprende si se considera que es una comunidad con todos los factores socio sanitarios, económicos y ecológicos para que esta parasitosis ocurra ⁽³⁵⁾. No tenemos una explicación satisfactoria para este hallazgo. Tal vez el amplio uso de drogas antihelmínticas sea una razón, máximo si se considera que la comunidad cuenta con un ambulatorio con médicos permanentes, donde los habitantes, según dijeron, suelen asistir con frecuencia. Además, también acuden a la vecina Ciudad Bolívar en procura de asistencia médica. También se pudo verificar que toda la población usa calzado y pocos dijeron colocar las heces a cielo abierto (datos no presentados), lo cual son factores que disminuyen la trasmisión de esta parasitosis ⁽⁵⁾. Lo anterior denota cierto grado de transculturización, lo cual obedece a la cercanía (7 Km) de la ciudad capital del municipio y del estado. Lo anterior contrasta con la realidad de otras comunidades indígenas que no tienen fácil acceso a los sistemas de salud o simplemente no les agrada ese tipo de medicina optando por la tradicional indígena ^(35,45).

Otra posible explicación de la baja prevalencia de infección por anquilostomideos pudiera ser errores en el diagnóstico, lo cual tampoco consideramos sea la razón primaria toda vez que se emplearon tres técnicas de concentración entre ellas Willis, que ha mostrado ser la más adecuada para la búsqueda de huevos de anquilostomideos ^(5,37).

Desde el punto de vista clínico y dependiendo de la carga parasitaria, puede haber un amplio espectro de manifestaciones clínicas en la anquilostomosis, desde los casos asintomáticos hasta algunos con anemias severas ^(3,8,9,49). En el presente estudio no se determinó la carga parasitaria de los infectados pero, considerando las manifestaciones clínicas encontradas, puede inferirse que las cargas eran variables y posiblemente algunos estén infectado crónicamente. Como lo demuestra el hecho que dos casos estaban sin síntomas. La anemia que es el hallazgo clínico más llamativo en anquilostomosis ^(10,49) y se observó en 5 de los 6 casos. Para que la disminución de la hemoglobina sea evidente suele requerirse no solo una infección intensa sino que sea prolongada en el tiempo. De esos cinco casos, dos tuvieron correlación clínica con los hallazgos de laboratorio, pues clínicamente tenían palidez cutáneo-mucosa. Es por ello que debe prestarse atención a las manifestaciones clínicas en estos pacientes pues si bien no son únicas o específicas pueden orientar el diagnostico. Resultados similares fueron señalados por Guilarte et al. ⁽¹¹⁾.

Otras manifestaciones encontradas no son comunes o propias de la anquilostomosis y posiblemente se deban a otros agentes que infectan simultáneamente a estos niños.

La media de hemoglobina entre todos los evaluados fue de 11,6 gl/dl, mostrado que la comunidad o por lo menos la población infantil presenta anemia, lo cual ha sido informado en niños de otras comunidades indígenas venezolanas ^(10,11). Raramente en se encuentran en indígenas, cifras normales de hemoglobina, como en el estudio de Rivero de Rodríguez et al. ⁽⁴⁵⁾ que no encontró relación entre geohelmintosis y anemia entre 37 indígenas Yukpa del estado Zulia. Entre indígenas Waraos del estado Sucre, Guilarte et al. ⁽¹¹⁾ encontraron una relación positiva entre cifras bajas de hemoglobina y anquilostomosis. Mientras que entre Yanomamis del estado Amazonas, Verhagen et al. ⁽¹⁰⁾ también encontró bajas cifras de hemoglobina entre los niños con anquilostomosis con diferencias estadísticamente significativas.

El reducido número de casos no permitió realizar un estudio estadístico de la distribución de casos de anquilostomosis según edad o género. Aunque llamó la atención que la mayoría de los casos ocurrieron en niñas. Además es de resaltar que a pesar de ello, los niños del género masculino presentaron más anemia, lo cual indica que no es solo la helmintosis la que está causando los niveles bajos de hemoglobina. En ese sentido, otro factor a considerar es el elevado porcentaje de poliparasistimo entre los parasitados (87%). Hallazgos similares han sido encontrados en otros estudios en comunidades indígenas ^(10,11,42).

En el presente estudio, la anemia posiblemente sea multifactorial (no solo parasito dependiente), destacando las deficiencias proteico-calóricas y deficiente consumo de hierro lo cual es frecuente en comunidades rurales e indígenas ^{(10,11,42,50,51)}.

Es sabido que en personas parasitadas por helmintos (algunos intestinales y otras tisulares) y también en giardiosis, puede ocurrir aumento de los eosinófilos en sangre y una elevación de los anticuerpos de tipo IgE como un reflejo de estas infecciones ^(52-57). En el presente estudio, se intento relacionar la eosinofilia y los niveles elevados de IgE con los casos de anquilostomosis en niños de la comunidad. En muy pocos trabajos se ha evaluado esta relación. Viera-Silva et al. ⁽⁵⁶⁾ establecieron que estos dos parámetros pueden ser usados como factores predictivos o de riesgo para algunas enteroparasitosis.

Si bien ambos parámetros resultaron elevados entre los niños con anquilostomosis, en los individuos sin anquilostomideos, también se encontraban elevadas. Otros autores han encontrado elevados porcentajes de eosinofilia entre individuos parasitados por helmintos intestinales ^(45,52,58). Específicamente entre indígenas, Verhagen et al. ⁽¹⁰⁾ en Yanomamis de Venezuela, demostró una asociación estadísticamente significativa entre los parasitados con helmintos, especialmente con anquilostomideos, y altos niveles de eosinófilos. También entre indígenas Yukpa del estado Zulia, se encontró que la mayoría de los parasitados con helmintos tenia eosinofilia y niveles por encima de lo normal de IgE ⁽⁴⁵⁾.

El elevado porcentaje de eosinofilia entre los estudiados puede también explicarse por el poliparasitismo, pues otros parásitos como los helmintos Toxocara sp., S. stercoralis, A. lumbricoides y T. trichiura y el protozoario Giardia lamblia pueden llevar a eosinofilia; pero también hay otras causas no parasitarias especialmente aquellas de tipo alérgicos ^{(10,11,53,56,57)} que no han sido consideradas en este estudio.

El 46,2% de los niños tenia eosinófilos aumentados en sangre, pero la diferencia no fue significativa cuando se comparan los que tenían anquilostomideos y aquellos no parasitados. Contrastando con otros estudios donde si fue encontrada esa relación ^(11,56). Habría que ampliar el tamaño de la muestra para obtener resultados más concluyentes.

Por otro lado, la presencia de otros geohelmintos pudiera explicar la elevación de los niveles de IgE, pero ese no es el caso en esta comunidad ya que se diagnosticaron pocos geohelmintos. Sin embargo, se pudo constatar in situ una gran cantidad de perros que conviven con las personas por lo que otra posible causa para estos elevados valores en las pruebas de laboratorio sea la presencia de toxocariosis. Pero se requieren de otros estudios para poner en evidencia anticuerpos contra Toxocara canis en la población estudiada así como su presencia entre la población canina.

De los seis casos de anquilostomosis, cinco tenían otros parásitos asociados, destacando Blastocystis spp. (4 casos) y G. lamblia (dos caso). Es por ello que la clínica del niño no puede ser atribuida únicamente a un único parásito sino posiblemente a un efecto sinérgico entre ellos.

En anquilostomosis, como demostrado en otros estudios, el simple tratamiento con antihelminticos no es la única medida a ser implementada, pues hay que combatir la anemia y para ello se requiere realizar un suplemento a base de hierro en la dieta de estos niños lo cual ha demostrado lleva a un aumento en los niveles de hemoglobina y mejora la calidad de vida de esos niños ^(59,60). Aunado a esas medias hay que promover la educación sanitaria y procurar cambios en los hábitos y comportamiento de las personas así como mejoras en el saneamiento ambiental de la comunidad ⁽⁴²⁾.

En conclusión, se determinó una baja prevalencia de anquilostomosis entre los niños evaluados, los cuales presentaban en su mayoría anemia, eosinofilia y aumento de la IgE, pero sin diferencias significativas comparado con los niños sin anquilostomosis.

Agradecimientos

A los Sres. José Gregorio Álvarez y Carmelo Luces, auxiliares del Laboratorio de Parasitología del Departamento de Parasitología y Microbiología de la Escuela de Ciencias de la Salud UDO-Bolívar, por la asistencia técnica. A los estudiantes de la asignatura Parasitología del VIII semestre de Bioanálisis (Periodo I-2014), por su participación en las actividades de campo. A toda la comunidad Itopoicon en especial a los niños participantes y sus padres. Financiamiento: Consejo de Investigación de la Universidad de Oriente. Proyecto: CI-05-040102-186313

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