Los hongos dematiaceos se han incrementados como patógenos significantes en humanos durante los últimos 15 años⁽⁵⁾ .Estos hongos afectan con más frecuencia y mayor severidad a los pacientes inmunodeprimidos produciéndoles Feohifomicosis (Phaeoid=Phaios en griego, negro). Bipolaris hawaiiensis es uno de los agentes etiológicos de las Feohifomicosis y es encontrado con frecuencia en la literatura médica produciendo infecciones en humanos y animales tales como perros y bobinos⁽¹¹⁾. Los hongos de la familia dematiaceos están caracterizados por presentar pared micelial y conidias de color oscuro debido a la presencia de pigmento de melanina en sus paredes ⁽⁵⁾, estas estructuras a veces no aparecen de paredes oscuras y no son visibles con los métodos histopatológicos estándares como es la Hematoxilina-eosina⁽¹²⁾, por lo que se recomiendan otros procedimientos.

Bipolaris hawaiiensis es comúnmente encontrado en la paja, en vegetación en descomposición, pequeñas forestas y otros materiales orgánicos ^(13,14), por lo que en personas con las extremidades descubiertas, pueden introducirse por la piel a través de un traumatismo o se inhala del aire que contenga las esporas que se encuentran en el suelo (produciendo alergias o infección). Otra forma de adquirir estos hongos es a través de picaduras de insectos, de heridas o traumas menores que ocasionalmente pueden infectarse ^(3,15). El género Bipolaris puede colonizar también la piel, especialmente de pacientes con quemaduras, diabetes o en pacientes que usan esteroides .Una vez establecida la infección clínicamente se observan signos como pústulas, ulceraciones, abscesos y zonas de necrosis ⁽³⁾. Aunque Bipolaris spp. es considerado a menudo como un contaminante de laboratorio, ahora es el hongo dematiáceo más común que causa phaeohyphomycosis y la causa más frecuente de sinusitis alérgica fúngica no invasiva.⁽¹⁴⁾.

Las manifestaciones clínicas dependen de la inmunidad del paciente e incluyen sinusitis alérgica y sinusitis invasiva crónica, keratitis, endoftalmitis, peritonitis, endocarditis, osteomielitis, meningo-encefalitis, otitis media (en trabajadores agrícolas), infecciones diseminadas e infecciones cutáneas, pulmonares y enfermedad alérgica broncopulmonar; estas infecciones han sido reconocidas como no invasivas en pacientes normales^(1,5-8), y los casos severos o invasivos son más frecuentes en individuos inmunocomprometidos.

Por muchos años ha existido la controversia de si Bipolaris produce una alergia fúngica verdadera o una infección. En un estudio comparativo realizado por Manning y colaboradores⁽¹⁵⁾, con el propósito de añadir soporte al punto de vista de que las sinusitis fúngicas alérgicas (AFS), representan hipersensibilidad inmunológica más que infección, encontraron presencia de IgE, IgG específicos en una serie grande de pacientes con AFS por Bipolaris y una reacción de fase inflamatoria tardía que implica la liberación de mediadores eosinofilícos. En el mismo sentido McClay et al^{(16 )} refieren que la AFS es una reacción alérgica a los hongos, en el cual el debris del hongo, la mucina alérgica y los pólipos nasales son formados en los senos nasales, y que los hongos causantes de la AFS son usualmente hongos dematiaceos, especialmente los del género Bipolaris, Curvularia, Exserohilium, Alternaria, Drechslera, Helmintosporium y Fusarium con un pequeño porcentaje de sinusitis alérgica por Aspergillius, siendo Bipolaris seguido de Curvularia los patógenos más aislados en niños con un 66 % Y 22 % respectivamente, mientras que en adultos en menor rango: 57 % son producidas por Bipolaris y 17 % por Curvularia. En Otro estudio realizado por McClay et al⁽¹⁷⁾_, concluyeron que la presencia de sinusitis fúngica alérgica en pacientes pediátricos es diferente que la producida en adultos por tener los niños anormalidades obvias en sus esqueletos faciales, enfermedad sinusal unilateral y enfermedad asimétrica de senos paranasales. Hallazgos radiográficos también muestran extensión de la enfermedad con erosión ósea, los cultivos fúngicos de cavidades de senos son similares en ambos grupos. Ellos encontraron que 15 de 36 (42%) pacientes pediátricos y 10 de 103 (10%) pacientes adultos había alteración obvia de sus esqueletos facial (proptosis, telecanto y aplastamiento malar). La mayoría de los autores creen que la erosión de huesos es debido a la presión de la atrofia y posibilidad de los efectos de mediadores más que la invasión fúngica.⁽¹⁵⁾ 

En relación a la Proptosis fue reportada como la anomalía más común en niños que en adultos, encontraron que de 36 niños, 8(22%) tenían Proptosis, mientras que de 103 adultos, solo 9 (9%) la presentaron⁽¹⁷⁾. En 2003, Mary Brandt y Warnock⁽¹⁸⁾, en un estudio epidemiológico, clínico y terapéutico para hongos dematiaceos, describieron estos hongos como un grupo heterogéneo grande que causan una amplia gama de enfermedades y entre los patógenos humanos más importantes las especies de Alternaria spp, Bipolaris spp, Cladophialophora bantiana, Curvularia spp, entre otros, también son causas importantes de la sinusitis invasiva y sinusitis alérgica micótica.

Bipolaris hawaiiensis ha sido encontrado no solo en plantas sino también produciendo infecciones en humanos y animales, unas veces como oportunistas o produciendo diferentes grados de infecciones dependiendo de la inmunidad del paciente. Una investigación llevada a cabo por Da cunha y colaboradores^(19), de un total de 104 aislamientos de muestras humanas encontraron que Bipolaris spicifera (67.3%), seguida de Bipolaris. hawaiiensis (18.2%), y el sitio anatómico más frecuentes fueron: región nasal (30.7%), piel (19.2%), pulmones (14.4%) y ojos (12.5%).

Diferentes autores aseguran que existen tres tipos de sinusitis fúngica: la crónica no invasiva y la sinusitis invasiva que a su vez puede seguir un curso crónico o agudo y fulminante dependiendo de la situación del huésped ⁽²⁰⁾.

Los criterios establecidos para el diagnóstico de la AFS consisten en: (1) la presencia de mucina alérgica (acumulación de laminas de intactos y degenerados eosinófilos, cristales de Charcot-Leyden, detritos celulares e hifas esparcidas raramente visualizadas con tinciones para hongos, (2) hifas en la mucina alérgica, (3) la sinusitis confirmada por radiología y (4) no evidencia de invasión fúngica de submucosa, vasos sanguíneos o hueso^{(12, 20,21)}.Por lo tanto, como en nuestra paciente, una sospecha de AFS debería considerarse si el paciente presenta algunos o todos los síntomas antes expuestos. A pesar de que los organismos más comunes de la forma no invasiva en los pacientes con historia de sinusitis fúngica crónica son los hongos dematiaceos (Bipolaris Curvularia y Pseudallescheria), entre los hongos hialinos están los Aspergillius y Fusarium⁽²¹⁾.

En los exámenes de histopatología en el caso aquí presentado se reportaron presencia de eosinófilos e hifas cortas y septadas en el tejido extraído por debridación , además en los exámenes micológicos se observaron hifas oscuras vistas al microscopio con la preparación de KOH, con coloración de Gram y Grocott modificada, con esta ultima fueron encontradas en forma de zig-zag (como se expuso anteriormente) lo cual es característico de Bipolaris. El crecimiento de Bipolaris hawaiiensis en cultivo puro fue confirmado a partir de las muestras del material quirúrgico extraído a nuestra paciente. Los estudios de IgE, IgM no fueron realizados, los cuales deberían estar elevados en caso de sinusitis alérgica, tal como refieren diferentes autores que es el criterio para establecer las AFS^{(12,15,16,18,20,22)} . A pesar de que la forma no invasiva fue eliminada por histología, no todas los criterios descritos por Mary Brandt et al⁽¹⁸⁾ de la forma alérgica fueron presentadas o confirmados en el presente caso.

En 2006 ambrosetti et al⁽²²⁾, aseguran que el diagnóstico de la infección sinusal por Bipolaris es hecha por cultivos. Bipolaris spicifera y Bipolaris hawaiiensis son las especies más comúnmente aisladas de este género, además describen hifas tortuosas en la coloración de Grocottt tal como las encontradas en nuestro caso. Estas hifas que a veces están dispersas en los exámenes histopatologico del moco oscuro y deshidratado⁽¹²⁾, no son usualmente vistas en las cortes teñidas con Hematoxilina- eosina (H&E)⁽²²⁾, pero si con otros métodos como es el de Fontana-Masson o Gomori Grocott’s methanamine silver (GMS).

En un estudio retrospectivo radiográfico de 7 pacientes con sinusitis fúngica por Bipolaris, Aribandi et al⁽²³⁾, encontraron que todos los pacientes estudiados presentaban erosión ósea. A pesar de que en nuestra paciente no se encontró erosión ósea, la proptosis unilateral fue evidente al momento de su evaluación, tal como mencionan otros autores.^(12,24)

El desbridamiento quirúrgico es el tratamiento inicial para proveer el drenaje de los senos paranasales, así como el retiro de pólipos nasales, que están por lo general presentes. Un tratamiento apropiado consiste en el uso de amphotericin B o itraconazole con resección quirúrgica si es necesario^{(12, 24, 25)}.  Espinell Ingroff A⁽²⁶⁾, en un estudio realizado con 260 cepas de hongos comunes y emergentes, para probar la actividad fungistática y fungicida de hongos filamentosos in vitro, contra hongos oportunistas moniliaseos y dematiaceos, utilizó tres antifúngicos: voriconazole, itraconazole y Anfotericina B, los cuales mostraron ser eficaces con una buena y similar actividades fungicida contra hongos dematiaceous a excepción de los azoles.

CONCLUSIONES

Esta publicación tiene como intensión expresar la importancia de la evaluación clínica apremiante de cada paciente, denotar lo raro de la entidad en nuestro medio y el compromiso multidisciplinario de varias especialidades medicas especialmente: otorrinolaringólogos, patólogos y pediatras acompañados de micólogos, los cuales deben de dar pautas para futuros casos con hongos dematiáceos, y así aunar esfuerzos para llegar al diagnostico y manejo terapéutico más adecuado.

En lo adelante es conveniente prestar atención a los crecimientos de cultivos puros de hongos negros, antes de descartarlos y darlos como negativos, por considerarlos contaminantes, lo que con lleva a que en el futuro se diagnostiquen mas infecciones por Bipolaris spp.

Finalmente podemos asegurar que este es el primer reporte de Bipolaris hawaiiensis en una paciente joven produciendo sinusitis fúngica no invasiva en nuestro medio.

Agradecimientos

Al personal del laboratorio de Microbiología del Hospital de la Plaza de la salud por su gran empeño en la preparación de medios y materiales. Al Dr. Gabriel Smester, Egresado de la Universidad UNIBE por su colaboración.

Al Dr. Luis Zaror, del Laboratorio de Microbiología, Universidad Mayor, sede Temuco-Chile, por su desinteresada asesoría en el presente trabajo.

A la Dra. Josepa Gené de la Facultad de Medicina de la Universidad Rovira ! Virgili de Cataluña su gran labor como Taxonomista para la confirmación de la cepa.